生于圣彼得堡，卒于列宁格勒（今圣彼得堡）。1919～1949年在彼得格勒大学（后改名为列宁格勒大学，今圣彼得堡国立大学）工作，任日耳曼语文学与西欧文学教研室主任。1920～1930年在国立艺术史研究院组建语言艺术部。1921～1935年供职于东西方文学与语言比较研究中心。1935～1949年在苏联科学院俄罗斯文学研究所组建并领导西方部。1941～1944年，在塔什干中亚大学历史-语文研究所工作。1949年在“反世界主义”的运动中被扣上“形式主义”的帽子而被迫离开普希金之家（今俄罗斯科学院俄罗斯文学研究所与文学博物馆）。1950～1971年在苏联科学院语言学研究所列宁格勒分部工作，其间任印欧语系研究室主任。1966年当选为苏联科学院院士。

日尔蒙斯基对“白银时代”的俄罗斯诗人与诗学很有研究。他在《象征主义的超越者》（1916）、《勃洛克的诗》（1921）、《勃留索夫与普希金的遗产》（1922）等论著中，对象征派的诗人与阿克梅派的A.A.阿赫马托娃、O.E.曼德尔施塔姆展开研究；在《抒情诗结构》（1921）、《韵脚：它的历史与理论》（1923）、《韵律学导论·诗论》（1925）等著作中展开诗歌形式系统分析，对诗的隐喻与旋律，抒情诗的思潮流变，古典主义诗歌、浪漫主义诗歌、象征主义诗歌进行艺术阐释。

日尔蒙斯基在与形式论学派的对话中积极推动苏联文学理论建设。他组织“艺术言语研究会”，探讨文学史研究的科学化，将文学史定位为“语言艺术史”，将文学史研究对象确定为“在其历史发展之中的艺术手法”。在《诗学的任务》（1919）、《环绕着“奥波亚兹”的〈诗学〉》（1919）、《谈谈“形式化方法”的问题》（1923）、《艺术研究的任务与方法》（1925）等文章里，他针对长期以来“诗歌作品不是被当成世界观的材料，就是被视为历史文化的因子”这种对场外使命的屈从和文学科学对哲学、心理学、精神文化史方法的屈从，明确提出文学史作为一门科学具有独有的使命和方法。他提出，“诗学就是将诗作为艺术加以研究的科学”。诗学的任务在于“对诗的手法加以描述与系统化”，还要指出这些手法最重要的风格上的功能。他接受了形式论学派的若干观点，认为诗的材料并不是形象和激情而是言语。但他并不赞同“诗语研究会”沉醉于文学的内在发展。他将文学作品看作是由艺术任务的统一体所决定的审美系统，即手法的系统。他在同“诗语研究会”的论争中与形式论学派一道积极推动诗学的复兴，在20世纪20年代成为十分活跃且颇有影响的文学理论家。这一时期的重要理论文章收入文集《文学理论问题》（1928）。

日尔蒙斯基以《德国浪漫派与当代神秘主义》（1914）、《拜伦和普希金》（1924）、《俄罗斯文学中的歌德》（1937）、《普希金与西方文学》（1938）等著作成为苏联比较文学的开拓者。自1936年起，他在类型学的理论范畴与实际操作上不断开拓，以《作为比较文学课题的东方与西方文学关系》（1946）、《论东方与西方文学关系问题》（1947）、《作为国际现象的文学流派》（1967）、《作为比较文学研究对象的中世纪文学》（1970）等论文，呈现出类型学的基本的思想取向与根本的学术旨趣。他还对乌兹别克、吉尔吉斯的民间史诗和斯拉夫民族文学史上纪念碑式的艺术作品展开了类型学比较。他传承了A.N.维谢洛夫斯基的“历史诗学”，倡导展开以中国唐宋文学为起点的“东方文艺复兴”研究，创建出不同于法国的影响比较、也有别于美国的平行比较的类型学比较范式。

日尔蒙斯基的著作被收入他去世后出版的由《诗歌理论》（1975）、《文学理论·诗学·文体学》（1977）、《比较文学学·东方与西方》（1979）等八册构成的《日尔蒙斯基文选》系列。