生于圣彼得堡一贵族家庭，卒于圣彼得堡。16岁前一直在家自学，之后被送到军校读书。1843年毕业后，成为俄罗斯皇家卫队芬兰团的救生员，并被选为团图书管理员。1846年从军队退役成为公务员，1851年辞去公务员职务，全心投入文学事业。1848～1855年，是期刊《当代》的文学编辑。在此期间，出版了大量的故事和短篇小说，将各种英国文学作品翻译成俄语，并为画家P.费多托夫写作了一本传记。1847年和1848年分别在《现代苏联》杂志上发表书信体中篇小说《波琳卡·萨克斯》和《阿列克谢·德米特里奇的故事》，受到V.G.别林斯基的赞扬。后主编《读者文库》月刊。是文学基金会的主要发起人，与F.M.陀思妥耶夫斯基一起参与了该组织的筹款活动。基金会旨在为有需要的作家提供经济援助。德鲁日宁与许多和他同时代的名人，如L.N.托尔斯泰、A.N.奥斯特洛夫斯基和I.S.屠格涅夫关系密切，常与他们通信。1864年，因肺结核去世，安葬在圣彼得堡的沃尔科沃公墓。

德鲁日宁的文学批评，可以其所供职的刊物为中心分为两个时期，第一时期是《现代人》杂志时期（1847～1856），追随别林斯基；第二时期是主编《读者文库》月刊时期（1856～1961），与别林斯基的传统决裂，同N.G.车尔尼雪夫斯基论战，反对“教诲的批评”，标举“优美的批评”，宣扬“纯艺术论”。

德鲁日宁在1848～1854年的《现代人》上，连续刊发《一个外埠订户的来信》。他在文中谈论陀思妥耶夫斯基的才气，认为I.A.冈察洛夫、奥斯特洛夫斯基受到N.V.果戈理的影响。在《评〈费特诗〉》（1856）一文里，他认为A.A.费特善于在缺乏戏剧性、题材狭小的诗中表达细腻真挚的情感，属于少数能理解“词的音乐”意义的人，其审美鉴别力是敏锐的。他鄙视自然派的“感伤主义博爱”，认定讽刺会限制诗人的视野，认为屠格涅夫为叙写当代问题而损害了“纯真的才华”。

德鲁日宁主编《读者文库》后，成为唯美派的旗手。其宣言是《俄国文学果戈理时期的批评以及我们对它的态度》（1856）。他在此文中系统论证其“优美的艺术批评”，即“为艺术而艺术”的批评，认为艺术除了自身的优美之外没有别的目的，诗的世界同平庸的散文式的现实生活是隔绝的。眼前的现实利益如过眼烟云，只有“真善美”的理想才是永恒的，诗人应遵从这些永恒原则，无私地为它们服务，而不应“置身现世浑浊浪潮”而随波逐流。他主张文艺批评应以分析作品的艺术性、优美的形式为旨趣，而不应盲目追随别林斯基在19世纪40年代确立的社会的历史的批评。德鲁日宁同坚持别林斯基传统的车尔尼雪夫斯基对抗，提出“要重新评价四十年代的批评”，即重新评价别林斯基的批评遗产。他认为30年代别林斯基承认“纯艺术”更值得珍视，40年代批评家却成了说教者和功利主义者。

针对N.A.杜勃罗留波夫提出的“普希金只理解人民性的形式而无法深入它的精神”，在评《俄国诗歌史纲要》（1858）一文里，德鲁日宁认为杜勃罗留波夫正是全盘接受了40年代的别林斯基，注重历史的、政治的评论而放弃了审美的分析。德鲁日宁将“果戈理取向”同“普希金取向”相对立，认为果戈理倾心于片面的否定，普希金则创造了“理想的形象”，属于“优美”艺术的作家，费特等唯美派诗人也是这类作家。