生于日本德岛县。毕业于东京女子大学国语专业。代表作有《夏日终焉》《问花》《场所》等。1988年以后多为与《源氏物语》相关的著作。获得过1997年文化功劳者、2006年文化勋章。多次获得文学奖。

1956年发表第一部作品《疼痛的鞋子》，同年发表的《女子大生曲爱玲》获得新潮同人杂志奖。后来发表的《花芯》（1958）被恶评为色情小说。1959年在同人杂志《无名杂志》上开始连载《田村俊子》。同时在《东京新闻》连载第一部长篇小说《女人海》。描写这一期间的恋爱体验（三角关系）的《夏日终焉》，获得1963年的女流文学奖，确立了作家的地位。

1963年后，濑户内寂听为情所伤。她万念俱灰，决心削发为尼。1973年师从今春听（今东光）大僧正，终于在中尊寺的天台宗得度，法名为寂听——出离者寂然听梵音。此事在当时成为很大的社会新闻。

人生经历坎坷的濑户内寂听坚持从事小说创作，《问花》（1992）摘得谷崎润一郎奖。《源氏物语》的白话文译本也让她声名远播。日本于2005年播出了以她为主角的特别电视剧——《女人一代记》。2006年荣获由明仁天皇授予的文化勋章。

纵观濑户内寂听的作品，大致可分为纯文学“私小说”和通俗小说两类。私小说多以自己感情经历为原型，描写男女情爱，注重情节与情境的结构和渲染，批判传统，思索新女性的生存状态。出家后转变为对生活的感悟，对佛教参悟的大众文学。由“晴美时期”到“寂听时期”，她的复杂经历和思想上的变化直接影响了其文学特质与风格。目前介绍到中国的译本不多。